Le 14 novembre 1936 a lieu l'inauguration du théâtre de la Cité universitaire, en même temps que la Maison internationale qui l'abrite, par le Président de la République Albert Lebrun. Dès 1937, des représentations sont données par les élèves du Conservatoire, du British Institute, les pensionnaires du théâtre de l'Odéon et par les résidents de la Cité. À partir de 1938 de nombreuses compagnies de renom s'y produisent. En 1968 a lieu la création des service des Activités Culturelles, Théâtre de la Cité internationale. André Malraux, ministre des Affaires Culturelles visite la Maison internationale et s'enthousiasme pour ce lieu. André-Louis Périnetti est nommé directeur conjointement par le Président Chenot et le recteur Roche. Cette époque est créative : on accueille le Grand Magic Circus, Victor Garcia... En 1972, Guy Caron succède à André-Louis Périnetti. En 1991, Nicole Gautier est nommé directrice pour faire du Théâtre de la Cité une vitrine des jeunes compagnies à Paris et accueillir les nouvelles formes du spectacle vivant.

2004 * Le Théâtre est entièrement rénové par les architectes Fabre, Speller et Pumain. Pendant les 3 années des travaux, Mark Tompkins et sa compagnie IDA mènent des recherches et invitent le public à des performances in situ « En chantier ».

2008 * Pascale Henrot, succède au départ en retraite de Nicole Gautier. Ecritures d'aujourd'hui, formes scéniques au croisement de la danse contemporaine, du théâtre, de la musique, du cirque et des arts plastiques, événements dédiés à la jeune création dans ces disciplines y sont programmés toute l'année.

2014 * Pascale Henrot prend la direction de l'ONDA. Le Théâtre de la Cité internationale entre alors dans une période de direction par intérim.