La grande aventure du « Montmartre », premier des théâtres construits dans ce qui était encore la banlieue de Paris, ne commence véritablement qu'en 1922, lorsque la direction artistique est confiée à Charles Dullin. Rebaptisé du nom de sa compagnie, l'Atelier s'affirme dès lors comme un Théâtre « de la poésie et de la réflexion » qui entend ne pas céder aux tentations purement commerciales et valoriser un répertoire tout à la fois exigeant, diversifié et accessible.
Fin 1940, quand Dullin prend la direction du Sarah Bernhardt ( L'actuel Théâtre de la Ville ) il confie la direction de l'Atelier au jeune décorateur André Barsacq, applaudi pour ses décors et costumes de « Volpone ».
Également metteur en scène et adaptateur, Barsacq poursuit la dynamique insufflé par Dullin en suscitant le talent de nouveaux auteurs bientôt reconnus, et en révélant au public une génération de jeunes comédiens.
En 1973, Pierre Franck lui succède à la direction de l'Atelier. Il y poursuit, jusqu'en décembre 1998, son travail de metteur en scène tout en veillant à maintenir une grande qualité dans le choix du répertoire (Pirandello, Ionesco, Beckett, Bernhardt, Strinberg...) en étroite complicité avec notamment Michel Bouquet et Laurent Terzieff.
Laura Pels dirige le Théâtre de l'Atelier de janvier 1999 à janvier 2015 et perpétue son image prestigieuse en impulsant la création de nombreuses œuvres contemporaines.
Au mois de février 2015, le metteur en scène Didier Long succède à Laura Pels, jusqu'en octobre 2018. En janvier 2019, Marc Lesage devient le nouveau directeur.


Toutes les formes d'art dramatique ont eu, et ont, droit de cité à l'Atelier. Nombreuses sont ses créations qui figurent dorénavant au patrimoine immuable du Théâtre.

Une passion au service de la valorisation d'un Théâtre, en éveil, qui interroge, émeut, divertit, ouvert au Monde et à l'esprit créatif de celles et ceux qui, chaque jour, chaque soir, écrivent, répètent, interprètent, travaillent, imaginent, éprouvent, éclairent, décorent, habillent, accueillent, et ce faisant, servent l'artisanat millénaire du Théâtre et perpétuent le lien mystérieux, irremplaçable, généreux, nécessaire, qui unit la scène à la salle.